Miles Morales era um adolescente igual a tantos outros até descobrir ter sido picado por uma aranha e adquirir superpoderes. Fã incondicional do Homem-Aranha, resolve seguir-lhe os passos e dá início a uma vida dupla, em que se dedica a capturar vilões e salvar pessoas em perigo. Desta vez, é transportado para o Aranhaverso, um mundo onde existem outras “pessoas-aranha”, encarregues de proteger os seus mundos contra as várias manifestações do mal. Quando todos se juntam num combate épico contra um inimigo comum, Miles depara-se com um conflito inesperado.
Baseada na popular personagem do Universo Marvel, criada por Stan Lee em 1962, esta é a sequela do filme realizado por Bob Persichetti, Peter Ramsey e Rodney Rothman, que em 2019 mereceu o Óscar de melhor animação. Desta vez, a realização ficou a cargo de Joaquim Dos Santos, Kemp Powers e Justin K. Thompson, que seguem um argumento de Phil Lord, Christopher Miller e Dave Callaham.
Os actores Shameik Moore, Hailee Steinfeld, Oscar Isaac, Jake Johnson, Issa Rae, Brian Tyree Henry e Luna Lauren Velez dão voz às personagens na versão original.